拒绝“内卷”：雌虫“明智”的产卵策略

　　

人是如此，昆虫也不例外

从怀卵的那一刻开始，

雌虫便踏上了寻找"产房"的漫漫长路

为了找到适合后代生存的环境，

雌虫需要逐一实地考察，

不同于人类可以借助信息技术用手机“远程”挑选房源，

雌虫主要通过气味来寻找合适的产卵地点。

然而，气味纷繁杂糅，究竟是哪种气味起主导作用？又是如何介导雌虫做出选择的？

对此，我们仍所知甚少。

北京时间12月13日凌晨，基因组所王桂荣团队在《当代生物学（Current Biology）》上在线发表研究论文“A female-specific odorant receptor mediates oviposition deterrence in the moth Helicoverpa armigera”，从分子和神经水平解析了昆虫产卵忌避行为的化学感受机制，该团队首次在棉铃虫卵表鉴定到三个特异性的长链脂肪酸甲酯，明确了这三个气味分子是雌虫评估“产房”的重要标准，并进一步鉴定得到雌虫触角上用于识别气味分子的气味受体。

论文审稿人认为，这项针对非模式物种的研究，试验设计巧妙，结论很有趣而且具有应用价值，非常难得。

原文链接：https://www.cell.com/current-biology/fulltext/S0960-9822(23)01540-3

拒绝“内卷”

雌虫承担着繁衍后代的重任，选择一个合适的产卵地点，安全诞下后代是雌虫的"头等大事"。

研究发现，生物对空间、食物等资源的剧烈竞争通常会给其自身带来诸多负面影响，例如昆虫的蛹变小、幼虫体重降低等等。因此，雌虫选择产卵地点时往往会避开其他雌虫已经产卵的地方，从而减少其后代之间的剧烈竞争。

雌虫对于产卵地的选择十分“挑剔”，为了找到适合后代生长发育的生存环境，鳞翅目雌虫往往会历经搜索、定向、靠近、评估4个环节。

一开始，雌虫会进行大范围的搜寻，沿着植物散发气味的来源方向，确定潜在适合产卵的寄主植株，到达寄主植株叶片上后，雌虫会对产卵环境进行评估。如果发现寄主植物已经被大量卵 “占领”，它们就会离开这一寄主，继续寻找新的、未被利用的寄主进行产卵。

昆虫对产卵地点的选择过程

那么雌虫是怎么“知道”其它雌虫已经在寄主上产卵了呢？

靠“看”？恐怕不行，雌虫的视力往往很差，分辨能力有限，而且虫卵仅有1mm左右大小。

尽管雌虫的视力相对较弱，但它们的嗅觉却极为敏锐，雌虫触角上分布着成千上万个嗅觉感受器。这些感受器具有高度的敏感性，能够接收并转导外部刺激信号。当昆虫进入一个陌生环境时，嗅觉感受器中的嗅觉受体会与空间中的气味分子结合，触发一系列化学和电信号传递的反应。这些信号会通过神经元网络传递到昆虫的大脑或其他相关感觉中枢，进而引导昆虫做出相应的反应和行为。

棉铃虫触角扫描电镜图

"危险"的气味

昆虫主要通过气味来辨别环境中潜在的危险，其中“产卵标记物”就是众多气味的一种。

1996年，Gabel和Thiery发现葡萄小卷蛾（Lobesia botrana）产卵后会留下“产卵标记物”，影响雌虫的产卵行为，科学家陆续又在苹果蠹蛾、梨小食心虫等昆虫中发现了类似物质，并将这类能够调控昆虫产卵行为的特殊化合物统称为产卵忌避素（Oviposition-deterring pheromones，ODPs）。

但产卵忌避素是如何被棉铃虫所感知的，对此，我们所知甚少。

为此，王桂荣团队通过气相色谱质谱法（GC-MS）和气相色谱-触角电位联用仪（GC-EAD），在棉铃虫卵表鉴定到三个具有生物活性的长链脂肪酸甲酯（C16:0ME, C18:0ME和C18:1ME），研究发现，这三种卵表化合物及其混合物均能显著引起棉铃虫产卵忌避行为，且混合物的效果显著强于单个组分。

混合物忌避棉铃虫产卵的效果显著强于单个组分

有趣的实验

为了进一步探究产卵忌避素对雌虫产卵行为的影响，王桂荣团队设计了一组有趣的实验：

他们将交配后的雌虫放入一个20cm*14cm*8cm的盒子中，在盒子顶部一侧放置未做任何处理的纱布（Control gauze），另一侧放置用产卵忌避素浸透过的纱布（Treated gauze），有趣的是，棉铃虫对产卵地点的首次访问率没有显著差异（图B），但不会在有产卵忌避素的纱布上久留。

紧接着， 研究人员模拟了雌虫寻找产卵地的真实情况，将植株分为两组，一组涂了混合物，一组不涂混合物，结果发现，雌虫更倾向在未涂混合物的植株上产卵。

然而，雌虫如何感受产卵忌避素的相关机制研究仍非常有限。

根据以往研究，王桂荣团队通过荧光定量PCR筛选了10个潜在气味受体，结合原位杂交，发现仅有HarmOR56在雌蛾触角毛形感器中特异表达。

为了验证HarmOR56是否是雌虫产卵识别产卵忌避素的嗅觉受体，他们将HarmOR56表达在非洲爪蟾的卵母细胞中，结合双电极电压钳技术，发现HarmOR56能够被产卵忌避素强烈激活。进一步结合基因编辑技术，敲除HarmOR56后，雌虫丧失了对ODPs的电生理和行为反应。

爪蟾卵母细胞结合双电极电压钳系统

CRISPR/Cas9技术介导的棉铃虫气味受体HarmOR56的基因敲除

该研究从分子和神经水平解析了卵表挥发物忌避雌虫产卵的机制，为雌虫特异嗅觉通路介导产卵生殖提供了证据和实例，对昆虫嗅觉识别高度特异性背后复杂的生理基础进行了进一步揭示，也为重大农业害虫棉铃虫的绿色防控提供了新的思路和策略。

基因组所为论文第一完成单位，王桂荣研究员为论文通讯作者，博士后张夏瑄和植保所刘杨研究员为共同第一作者。基因组所已出站博士后郭孟博（现为浙江农林大学副研究员）、植保所博士生孙东东、张梦君以及挪威科技大学Xi Chu和Bente Gunnveig Berg教授等参与了该研究。研究得到国家自然科学基金、中国博士后科学基金、国家重点研发计划、深圳市科技创新项目的资助。

王桂荣课题组介绍

王桂荣，研究员，博士生导师，国家杰出青年科学基金获得者，国务院特殊津贴专家，国家有突出贡献中青年专家，入选国家高层次领军人才、国家百千万人才工程、科技部创新人才推进计划。

2002年在中国农业科学院研究生院获博士学位，2005年-2010年在美国范德比尔特大学从事博士后研究。长期从事害虫化学生态学和功能基因组学的研究工作，阐明了害虫交配、取食、产卵等重要行为的嗅觉分子机制，研发了多种重要农业害虫绿色防控新技术。主持国家自然科学基金杰出青年基金、国家基金重点项目、国家基金重点国际合作项目、国家重点研发计划等项目。发表研究论文200余篇，其中以第一或者通讯作者在PNAS、Current Biology、Mole.Biol.Evol.、eLife等杂志上发表SCI论文100余篇，获授权国家发明专利10件，主（参）编著作3 部。

实验室的主要研究方向：（1）昆虫化学感受机制及行为调控剂的开发。利用组学、神经生物学、行为学等手段解析害虫重要行为的分子机制，挖掘绿色防控新靶标，高通量、智能化筛选害虫行为调控剂。（2） 昆虫RNAi的作用机制及核酸农药研发。研究不同昆虫，特别是鞘翅目、鳞翅目和直翅目重要害虫RNAi差异的分子机制，结合组学、合成生物学和纳米材料等新技术开发核酸农药。