10年磨一剑！基因组所联合国内外科研单位揭示重大农业害虫世界范围的扩散和环境适应性进化机制

近日，中国农业科学院基因组所联合中国农科院植保所，英国剑桥大学、兰卡斯特大学，美国哈佛大学，澳大利亚联邦农学院、墨尔本大学以及华中师范大学，在国产顶刊《创新（The Innovation）》上发表了题为“Adaptive evolution to the natural and anthropogenic environment in a global invasive crop pest, the cotton bollworm（棉铃虫应对自然和人为环境的适应性进化）”的研究论文。该研究历时10年，综合运用基因组学、群体基因组学、分子遗传学以及细胞生物学等技术，明确了全球范围内棉铃虫的种群结构和扩散机制，从自然环境和人为因素两方面对棉铃虫的适应性进化机制进行了系统解析。研究成果对于昆虫适应性机制的理解、区域化害虫防控策略的制定具有重要意义。鉴定的参与群体性状形成的关键基因，为害虫的绿色防控提供了新靶标。

‘物竞天择，适者生存’是自然界的丛林法则。通过物种与自然之间，物种间、物种内的互相竞争，适应者被选择留存下来。农业害虫在适应复杂自然环境的同时也进化出了应对人为活动的抵御策略，如杀虫剂抗性，寄主植物适应性等，然而人们对于害虫产生快速适应性进化背后的遗传分子机制的认识仍不完善。

据粮农组织估计，每年有多达40%的全球作物产量因虫害而损失，造成的经济损失至少为700亿美元。随着气候变化和全球贸易量的加剧，害虫的危害区域和分布范围呈现全球入侵的态势。解析害虫的种群遗传结构对于认识害虫的入侵风险性以及制定合理的区域防治策略具有重要意义。棉铃虫(Helicoverpa armigera)是鳞翅目夜蛾属的世界性重大农业害虫，在亚欧非、大洋洲等均有广泛分布，并进一步扩散到了西半球。

图1 | 棉铃虫种群结构

本研究对采集自全球48个种群的503份样本开展了深度重测序分析，对世界范围内棉铃虫的群体结构进行了解析。研究结果表明，全球棉铃虫主要分为非洲-欧洲群体、大洋洲群体、南亚群体以及我国的华南群体、华中-华北群体和西北内陆群体，这很大程度上源于自然地貌造成的基因交流受阻，逐渐形成了群体结构。遗传结构分析证实近年入侵至南美洲的棉铃虫来源于非-欧大陆群体。

不同区域内的自然气候和种植结构等存在巨大差异，使得棉铃虫群体成为研究适应性进化的理想模型。通过群体的CLR分析发现多个与杀虫剂抗性相关的靶标和代谢酶在不同群体中受到强烈选择，例如在澳大利亚菊酯抗性的棉铃虫群体中发现的CYP337B3变异，除了在大洋洲群体受到强烈选择外，在南亚和非洲群体中也受到选择，表明澳大利亚的棉铃虫群体在与南亚群体产生基因交流时，将抗性等位基因渗入到南亚群体中，并在杀虫剂的选择下迅速固定下来。对我国华北地区多个地点的抗药性监测结果表明，华北群体的棉铃虫对多种杀虫剂的敏感性显著降低，通过群体间比较发现多个参与杀虫剂代谢的解毒代谢酶和受体靶标在华北群体中受到选择，纯合变异位点的比例呈现群体分布。

针对棉铃虫对低温的适应性，我们开展了环境GWAS分析，鉴定到位于3号染色体上的一个SNP（c.1190G>A）与环境因子存在最强的关联。该位点位于海藻糖转运蛋白Tret1的4号外显子上，变异导致苏氨酸变为异亮氨酸。单倍型A主要分布在年温差较大的新疆和华北地区。细胞生物学实验证实G>A的变异并未影响Tret1的亚细胞定位，但Tret1-A型的海藻糖转运效率显著提高。通过遗传标记构建了Tret1-A型和G型的棉铃虫分离群体，结果表明Tret1-A型蛹具有较低的过冷却点，并且在低温胁迫下Tret1-A型蛹的海藻糖含量显著高于Tret1-G型蛹。

图2 | 棉铃虫Tret1基因变异

基因组所副研究员靳明辉、英国剑桥大学博士生Henry North、基因组所博士生彭炎、博士后刘航玮、副研究员刘博、贝瑞潘瑞青和植保所博士后周燕为论文的共同第一作者，基因组所萧玉涛研究员、植保所吴孔明研究员和英国剑桥大学Chris Jiggins教授为论文的共同通讯作者。基因组所周永锋研究员、崔鹏研究员参与了本研究。

该研究得到了中国农科院创新工程、深圳市科技创新计划的资助。

原文链接：https://www.cell.com/the-innovation/fulltext/S2666-6758(23)00082-6