飞蛾迁徙的基因密码 | 基因组所研究发现小地老虎的适应性进化机制

杂食性是农业害虫重要的适应性策略。取食多种作物对害虫种群的维持和爆发具有重要的保障意义。杂食性害虫抗药性演化速度也明显更快。迁飞是昆虫重要的生活史对策，是昆虫对外界环境在空间上的适应。昆虫的迁飞既不是无规律的突然发生，也不是在个体发育过程中对某些不良环境因素的暂时性反应，而是物种在进化过程中长期适应环境的遗传特性，是一种种群行为。农业害虫的大规模迁飞是导致迁入地危害爆发的重要原因。然而关于昆虫迁飞机制的研究仍不完善。

近日，基因组所萧玉涛团队和樊伟团队联合中国农业科学院植物保护研究所，在国际知名生物学杂志《BMC生物学（BMC Biology）》上在线发表了题为“Chromosome-level genome of black cutworm provides novel insights into polyphagy and seasonal migration in insects”的研究论文。研究发布了小地老虎染色体水平基因组，通过组学和实验相结合的方式，对小地老虎杂食性和远距离季节迁飞等行为机制进行了解析，研究发现小地老虎通过不同的代谢酶抵御多样化的植物次生物质，揭示了节律通路、激素合成通路以及能量代谢通路在昆虫远距离迁飞中的重要作用。该研究为害虫绿色防控提供潜在靶点，并促进了对害虫远距离迁飞适应性的理解。

远距离的迁徙

小地老虎，又称土蚕、地蚕等，具有广泛的寄主范围，不仅可以危害粮食、蔬菜作物，还可以危害林木、果树和花卉等苗木，是地老虎中分布最广泛、危害最严重的世界性害虫。小地老虎同时也是一种季节性远距离迁飞害虫，其迁飞能力极强，可连续迁飞500km以上，是研究昆虫杂食和迁飞行为进化机制的重要模型。

杂食性的“关键”蛋白：ABC转运蛋白

通过三代基因组测序技术，研究人员组装注释了一个高质量的小地老虎染色体水平参考基因组，基因组大小515Mb, N50长度17.58Mb。注释到19,412个编码基因，其中参与寄主植物次生物质代谢第Ⅰ、Ⅱ阶段的基因家族CYP450，GST呈现显著扩张，其中多个代谢酶基因在受到寄主植物诱导后显著上调表达。相对保守的第Ⅲ阶段ABC转运蛋白并未出现明显扩张，但其表达受寄主植物诱导明显。采用CRISPR/Cas9技术对诱导明显的AiABCA1和AiABCC3基因进行敲除，敲除AiABCA1的个体对烟草的敏感性显著增加，而敲除AiABCC3的个体对棉花的敏感性显著增加，证实了ABC转运蛋白在昆虫对植物次生物质代谢中的重要作用，也揭示了害虫可通过不同的代谢酶抵御多样化的植物次生物质，进而适应性取食多种作物。

迁徙的基因密码

研究人员通过位于渤海湾的北城隍岛对小地老虎南迁期和北迁期的飞行状态成虫进行灯光诱集，对成虫的头部和腹部分别取样进行转录组测序。同时，对室内群体采用吊飞的方式模拟不同飞行时间。对迁飞-吊飞的成虫头部转录组进行比较分析发现，隐花色素Cry2和MagR基因的表达在迁飞群体显著升高，而在吊飞群体中无显著变化。推测Cry2和MagR高表达在迁飞过程中具有重要作用。进一步通过CRISRP/Cas9技术对Cry2基因进行敲除，发现敲除个体羽化时间紊乱，生物钟节律被打破。

通过对保幼激素合成和降解通路进行分析，研究人员发现通路基因除JHEH扩张外，其余基因较为保守。迁飞群体和吊飞群体中Epoxidase和JHAMT2的表达均呈现显著上调的趋势，表明Epoxidase和JHAMT2基因在飞行过程具有重要作用。能量代谢对于昆虫长距离迁飞至关重要。通过对迁飞和吊飞群体的腹部转录组进行比较分析，发现小地老虎在飞行初期（吊飞30min）主要以碳水化合物、脂类作为能量供给，随着飞行时间的延长（吊飞1h和10h）能量供给主要为脂类代谢，其中Ecill、CPT2、Acads等脂类代谢基因的表达显著上调。而经过长时间飞行后的迁飞状态成虫，其能量代谢途径呈现下调趋势，包括氧化磷酸化、脂代谢途径等，推测昆虫迁飞过程中采用动态调整能量代谢速率的方式延长迁飞距离。

图 | 小地老虎节律通路鉴定及跨海迁飞群体的表达模式

综上，该研究对小地老虎寄主植物适应性和远距离迁飞机制的研究提供了重要证据。研究成果为害虫绿色防控提供潜在靶点，并促进了对害虫远距离迁飞适应性的理解。

基因组所靳明辉副研究员、刘博副研究员、郑伟刚博士、刘聪辉副研究员、刘振兴和苑鹤博后为论文共同第一作者，中国农业科学院植物保护研究所吴孔明研究员、基因组所樊伟研究员和萧玉涛研究员为共同通讯作者。本研究工作得到中国农业科学院创新工程，国家自然科学基金，深圳市科技创新计划的支持。

原文链接：https://doi.org/10.1186/s12915-022-01504-y